Padrões de variação genética e morfológica em Oxymycterus (Rodentia: Sigmodontinae) no Sul da Mata Atlântica e nos Pampas

Abstract

Oxymycterus é um dos principais gêneros com taxonomia controversa dentro da subfamília Sigmodontinae, em especial pela dificuldade em detectar variações morfológicas e citogenéticas discretas. De origem recente (~ 2 milhões de anos atrás), 15 espécies nominais atualmente são reconhecidas, porém, a delimitação genética entre essas formas, distribuição geográfica e história natural, é ainda desconhecida para diversos táxons. Esse gênero tem sido alvo de diversos estudos de sistemática, os quais proporcionaram avanços na taxonomia alfa; entretanto, as espécies ocorrentes extremo no sul da Floresta Atlântica e nos Pampas (i.e., O. nasutus, O. quaestor, O. delator e O. dasytrichus) foram em grande parte negligenciadas, permanecendo abertos aspectos fundamentais da taxonomia, história evolutiva e biogeografia dos táxons endêmicos a esses biomas. Assim, essa tese tem como objetivo central caracterizar padrões de variação genética e morfológica em formas de Oxymycterus, em especial Oxymycterus nasutus e Oxymycterus quaestor ocorrentes no extremo sul da Floresta Atlântica e Pampas. Utilizou-se uma abordagem integrativa com marcadores moleculares, morfometria do crânio, modelos de nicho ecológico e reconstrução de áreas ancestrais de forma a inferir (1) padrões de diferenciação populacional e de linhagens filogenéticas, (2) influência de fatores ambientais na variação observada, e (3) padrões biogeográficos relacionados a história evolutiva. Para O. nasutus, os resultados indicaram marcada variação genética e morfológica intraspecífica. Seis clados de mtDNA foram encontrados, estruturando populações ocorrentes no Pampa e Mata Atlântica em grupos distintos; diferenças na forma do crânios entre as linhagens nas duas ecorregiões foram detectadas. Considerando que os seis clados se estruturaram concomitante ao último período interglacial, a redução em condições adequadas durante esse período pode ter resultado em um possível processo de vicariância associado ao isolamento em refúgio. Também se verificou que O. nasutus possui um gradiente 7 latitudinal de variação da forma e tamanho do crânio, sendo os maiores tamanhos encontrados mais ao norte da distribuição (nos domínios da Mata Atlântica) e os menores mais ao sul (nos Pampas). Além disso, apesar da influência genética e ambiental atuar em conjunto para a forma, os atributos ambientais influenciram significativamente o tamanho do crânio. Durante as revisão de Oxymycterus nas coleções científicas se identificou um material associado a O. delator como algo distinto, o que resultou na descrição de uma nova espécie, Oxymycterus itapeby, que habita uma área de transição entre o Cerrado Meridional e a Mata Atlântica no Sul e Sudeste do Brasil. Oxymycterus itapeby é diferenciada das demais espécies pelo tamanho e forma do crânio, em particular por uma combinação de características cranianas. Uma análise filogenética bayesiana mostrou que Oxymycterus itapeby. representa um grupo monofilético, relacionado a O. delator e O. amazonicus. Por fim, uma abordagem taxonômica e filogeográfica do ‘grupo judex’ revelou o status de espécie para Oxymycterus quaestor com limites conspícuos em relação a O. judex e O. misionalis. Ainda, os dados evidenciaram três linhagens associadas, sendo duas com potencial status de espécie distintas, sendo a mais divergente ocorrente no domínios dos campos de altitude no estado do Rio Grande do Sul, e outra restrita a Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro.

Oxymycterus is one of the main genera with controversial taxonomy within the subfamily Sigmodontinae, in particular for the difficulty to detect discrete morphological and cytogenetic variations. From recent origin (~ 2 millions years ago), 15 nominal species are currently recognized, but the genetic delimitation between these forms, and the knowledge on geographic distribution and natural history, are broadly scarce for several taxa. Several systematic studies have been performed on this genus, which provided advances in the alpha taxonomy; however, species occurring at the extreme south of the Atlantic Forest and in the Pampas (i.e, O. nasutus, O. quaestor, O. delator and O. dasytrichus) have been neglected, therefore, fundamental aspects of taxonomy, evolutionary history and biogeography are entirely open. This dissertation characterized patterns of genetic and morphological variation in forms of Oxymycterus endemic to Atlantic Forest and Pampas ecoregions, especially Oxymycterus nasutus and Oxymycterus quaestor. An integrative approach with molecular markers, skull morphometry, ecological niche models and reconstruction of ancestral areas were carried out with the objective of inferring (1) patterns of population differentiation and phylogenetic lineages, (2) influence of environmental factors on intraspecific variation, and (3) biogeographic patterns related to the evolutionary history. For O. nasutus, the results indicated marked genetic variation and intraspecific morphology. Six clades of mtDNA were found, which structured populations from Pampas and Atlantic Forest in distinct groups; differences in the skulls shape between lineages in the two ecoregions were detected. Considering that six clades were structured concomitantly with the last interglacial maximum, the reduction in adequate conditions during this period may have resulted in a possible vicariance process associated with isolation in refuge. It was also found that O. nasutus has a latitudinal gradient of variation of cranium shape and size, with the largest sizes found more to the north of the distribution (in the 9 Atlantic Forest domain) and the smaller ones to the south (in the Pampas). Despite of genetic and environmental influence acting together for the shape, environmental attributes significantly influenced the size of the skull. During the review of Oxymycterus specimens in the scientific collections a specific material associated with O. delator was identified as something distinct, which resulted in the description of a new species, Oxymycterus itapeby, which inhabits an area of transition between the Southern Cerrado and the Atlantic Forest in the South and Southeast of Brazil. Oxymycterus itapeby can be differentiated from other species of Oxymycterus by the size and shape of the skull, in particular by a combination of cranial characteristics. A Bayesian phylogenetic analysis showed that Oxymycterus itapeby represents a monophyletic group, related to O. delator and O. amazonicus. Finally, a taxonomic and phylogeographic approach of the 'judex group' revealed the status for Oxymycterus quaestor with conspicuous boundaries relative to O. judex and O. misionalis. In addition, the data showed three associated lineages, two of which have potential status of distinct species, being the most divergent in the highlands of the state of Rio Grande do Sul, and another restricted to Serra dos Órgãos in the state of Rio de Janeiro.