Estruturação genética de populações de Mimagoniates microlepis e sua relação com paleodrenagens

Abstract

The Brazilian Atlantic Forest is one of the five hotspots for biodiversity in the world and harbors a huge diversity of freshwater fishes. The dispersal and distribution of these species were shaped by geological events and sea level fluctuations that changed river connections. In addition, different ecological features affect species’ dispersal, either restricting or facilitating gene flow, and thus the colonization of new areas. Mimagoniates microlepis is a freshwater fish from the Characidae family, occurring on the Brazilian coast from southern Bahia to the north of Rio Grande Sul. This species is associated with clear waters and largely inhabits coastal drainages, with some punctual populations in the Brazilian shield. Many of the coastal drainages that are now isolated, represented tributaries of the same paleodrainage when the sea level was lower during glacial periods. Furthermore, different river capture events occurred in the coastal drainages. In this work, we sought to understand the evolutionary and phylogeographic history of M. microlepis in its southernmost paleodrainage, which now corresponds to a series of three isolated river basins: The Maquiné (MA) and Três Forquilhas (TF) rivers; the Mampituba River (MP); and the Araranguá (AR) River. We used data previously generated under a ddRAD-seq protocol, which included 7,236 SNPs genotyped in 123 individuals from these drainages and 12 individuals from drainages to the north, which were used as outgroups. Genetic structure was assessed using the STRUCTURE software, and the genealogical relationships among individuals and populations were evaluated in the software RAxML, and Treemix, which was also used to infer secondary contact among populations. We also tested for migration events through the ABBA/BABA test and by comparing models in FASTSIMCOAL2. The results indicate that M. microlepis populations are strongly structured according to rivers. The results indicate that M. microlepis populations are strongly structured according to rivers. Populations from MQ showed the highest genetic diversity (0.095), followed by TF (0.082), MP (0.073), and AR (0.067). All FST computations for sampling sites were higher among the rivers than within the rivers, except for the two sampling sites within AR (0.557). Moreover, FST computations for the river populations were higher between AR and MP (0.627), followed by MQ and MP (0.363), and by MQ and TF (0.281), with the lowest value between TF and MP (0.122). The phylogenetic analysis seems to indicate a paraphyletic relationship among drainages, indicating the colonization of MP from TF, and of TF from MQ. These results indicate an ancestral population widely distributed in the paleodrainage that colonized MQ and TF, from where MP was colonized following a river capture event. A surprising result was the indication of a secondary contact between AR and MQ, which are the northernmost and the southernmost drainages, respectively. In addition, ABBA- BABA tests found significant migration between TF and AR, and between TF and MQ. The model that explicitly includes a secondary contact event among these populations fit our data better compared to the model without this event. Initial divergence time among populations was estimated at around 60,000 years for both AR and MQ and MQ and TF, suggesting that their independent histories may be associated with a first moment of disappearance of the paleodrainage. MP had a more recent divergence from TF, estimated at 6,078 years, possibly resulting from a river capture event. In summary, the results suggest that the history of M. microlepis populations in this region was highly dependent on connections via paleodrainage, even though river capture events have also been important throughout its evolutionary history.

A Mata Atlântica é um dos cinco hotspots de biodiversidade do mundo, e abriga uma grande diversidade de peixes de água doce. A dispersão e distribuição destas espécies foi moldada por eventos geológicos e flutuações no nível do mar que alteraram as conexões fluviais. Além disso, diferentes características ecológicas afetam a dispersão das espécies, restringindo ou facilitando o fluxo gênico e, assim, a colonização de novas áreas. Mimagoniates microlepis é um peixe de água doce da família Characidae, com ocorrência no litoral brasileiro, desde o sul da Bahia até o norte do Rio Grande Sul. Esta espécie está associada a águas claras e habita amplamente drenagens costeiras, com algumas populações pontuais no escudo brasileiro. Muitas das drenagens costeiras que agora encontram-se isoladas, representavam afluentes de uma mesma paleodrenagem quando o nível do mar estava mais baixo durante períodos glaciais. Além disso, diferentes eventos de captura de rios ocorreram nas drenagens da costa. Neste trabalho, buscamos compreender a história evolutiva e filogeográfica de M. microlepis em sua paleodrenagem mais ao sul, que hoje corresponde a uma série de três bacias hidrográficas isoladas: os rios Maquiné (MQ) e Três Forquilhas (TF); o rio Mampituba (MP); e o rio Araranguá (AR). Utilizamos dados gerados por um protocolo ddRADseq, que incluíram 7,236 SNPs genotipados para 123 indivíduos dessas drenagens e 12 indivíduos de drenagens mais ao norte, que foram usados como grupos externos. A estrutura genética foi avaliada usando o software STRUCTURE, e as relações genealógicas entre indivíduos e populações foram avaliadas pelo RAxML e Treemix, que também foi usado para inferir contato secundário entre populações. Eventos de migração foram também testados através do teste ABBA/BABA e por comparação de modelos no FASTSIMCOAL2. Os resultados indicam que as populações de M. microlepis estão fortemente estruturadas de acordo com os rios. As populações de MQ apresentaram a maior diversidade genética (0,095), seguida de TF (0,082), MP (0,073) e AR (0,067). Todos os cálculos de FST entre pontos de coleta foram maiores entre os rios do que dentro dos rios, à exceção entre os dois pontos de AR (0.557). Além disso, os cálculos de FST foram maiores entre AR e MP (0,627), seguido de MQ e MP (0,363), e de MQ e TF (0,281), com menor valor entre TF e MP (0,122). A análise filogenética indica uma relação parafilética entre as drenagens, com colonização de MP a partir de TF, e desta a partir de MQ. Esses resultados sugerem uma população ancestral amplamente distribuída na paleodrenagem que colonizou MQ e TF, a partir de onde MP foi colonizado através de um evento de captura de rio. Um resultado surpreendente foi a indicação de um evento de contato secundário entre AR e MQ, que são as drenagens mais ao norte e mais ao sul, respectivamente. Além disso, os testes ABBA-BABA foram significativos para migração entre TF e AR, e entre TF e MQ. O modelo que inclui explicitamente um evento de contato secundário se ajustou melhor aos nossos resultados em comparação com o modelo sem esse evento. O tempo de divergência inicial entre populações foi estimado em cerca de 60 mil anos tanto para AR e MQ quanto para MQ e TF, sugerindo que suas histórias independentes podem estar associadas a um primeiro momento de desaparecimento da paleodrenagem. MP teve uma divergência mais recente de TF, estimada em 6.078 anos, possivelmente resultante de um evento de captura de rio. Em suma, os resultados sugerem que a história das populações de M. microlepis nessa região foi altamente dependente de conexões via paleodrenagem, embora eventos de captura de cabeceira também tenham sido importantes ao longo de sua história evolutiva.