Antimicrobial resistance profiles in Escherichia coli isolated from whole-chicken carcasses from conventional, antibiotic-free, and organic rearing systems

Abstract

Antimicrobial resistance (AMR) is a growing concern in human and animal health. Public discussions on these issues have contributed to an increased demand for antibiotic-free food. Studies comparing the antimicrobial resistance profiles of bacteria in foodstuffs originating from farming systems with restrictions on the use of antimicrobials are scarce. This study aimed to assess the antimicrobial resistance profiles of generic Escherichia coli isolated from whole chickens originating from farming systems with and without restrictions on the use of antimicrobials. For this purpose, three groups of E. coli strains were formed: (GC) from chickens reared in conventional production systems, without restriction on the use of antimicrobials (n=72); (GL) from chickens reared in farming systems certified as free of any antibiotic use (n=72); and (GO) from chickens from an organic farming system (n=72). Whole chicken units were individually rinsed as recommended by ISO 17604:2015, and E. coli was isolated from the rinse suspension. To evaluate the resistance profile, E. coli strains were tested against 12 antimicrobials using broth microdilution or disk diffusion tests. Eighty strains (40.7%) were found to be fully susceptible to the tested antimicrobials, and 23.6% were multidrug resistant. The highest frequencies of resistance were observed to tetracycline (GC=37,5%; GL=34,7%; GO=25%) and trimethoprim (GC=27,8%; GL=34,7%; GO=22,2%). In the case of multidrug resistant strains, GC presented 32% (n=23) of strains with multidrug resistance characteristics whereas the GL and GO groups presented 22% (n=16) and 17% (n=12), respectively. As for the totally susceptible strains, a frequency of 56% of Tsus strains was observed in the organic group, whereas this frequency was 33% in the GC and GL groups. Using GC as a reference, the Poisson regression model showed a higher occurrence of fully susceptible E. coli strains, as well as lower frequencies of multidrug resistance and resistance to ampicillin and nalidixic acid in GO. The GL group exhibited the lowest frequency of ampicillin resistance. These observations suggest that the lower selection pressure for antimicrobial use in the farming system may be reflected in the resistance profile of bacteria present in foodstuffs purchased by consumers.

A resistência antimicrobiana (AMR) é uma preocupação crescente para a saúde humana e animal. A discussão pública dessas questões tem contribuído para o aumento da demanda por alimentos produzidos sem o uso de antibióticos. No entanto, estudos que comparem os perfis de resistência antimicrobiana de bactérias em alimentos oriundos de sistemas agrícolas com restrição ao uso de antimicrobianos ainda são escassos. O objetivo deste estudo foi avaliar o perfil de resistência antimicrobiana em Escherichia coli genérica isolada de carcaças de frangos inteiros oriundos de sistemas de criação com e sem restrições ao uso de antimicrobianos. Para tanto, três grupos de cepas de E. coli foram formados: (GC) isolados de carcaças de frangos criados no sistema convencional - sem restrição de uso de antimicrobianos (n=72); (GL) isolados de frangos de sistemas certificados sem uso de antimicrobianos (n=72); (GO) de frangos originados de produção orgânica (n=72). As unidades de frango inteiro foram submetidas à lavagem conforme recomendado pela ISO 17604: 2015 e E. coli foi isolada da suspensão de enxágue. Para avaliar o perfil de resistência, as cepas de E. coli foram testadas frente à 12 antimicrobianos pelos testes de microdiluição em caldo ou difusão em disco. Oitenta cepas (40,7%) foram totalmente suscetíveis aos antimicrobianos testados e 23,6% multirresistentes. As maiores frequências de resistência foram observadas frente a tetraciclina (GC=37,5%; GL=34,7%; GO=25%) e trimetoprima (GC=27,8%; GL=34,7%; GO=22,2%). No caso de cepas multirresistentes, GC apresentou 32% (n=23) das cepas com características de multirresistência enquanto os grupos GL e GO apresentaram 22% (n=16) e 17% (n=12), respectivamente. Quanto às cepas totalmente suscetíveis, foi observada uma frequência de 56% de cepas Tsus no grupo orgânico enquanto tal frequência foi de 33% nos grupos GC e GL. Utilizando GC como referência, o modelo de regressão de Poisson demonstrou maior ocorrência de cepas de E. coli totalmente suscetíveis, bem como menores frequências de multirresistência e resistência à ampicilina e ácido nalidíxico no GO. Em GL, apenas a frequência mais baixa de resistência à ampicilina pôde ser demonstrada. Essas observações sugerem que a menor pressão de seleção do uso de antimicrobianos no sistema de cultivo pode se refletir no perfil de resistência das bactérias presentes nos alimentos adquiridos pelo consumidor.