Evolução do DNA mitocondrial em Bombus (Hymenoptera, Apidae) : de barcodes a genomas completos

Abstract

Hymenopterans (bees, ants, and wasps) present high substitution rates in their mitochondrial DNA (mtDNA), making them invaluable models for studying mtDNA evolution. Among them, bumblebees (Bombus) stand out as crucial pollinators in natural and agricultural ecosystems, besides presenting striking ecological diversity. This thesis aims to understand the evolutionary processes of mtDNA in Bombus from different perspectives. In chapter 1, we demonstrated that both the canonical region and an internal region (mini-barcode) of mitochondrial gene cox1 perform similarly in DNA barcoding of bumblebees and other apid bees. We also provided an overview of the reference barcodes available for the family at the Barcode of Life Data System (BOLD). In chapter 2, we assembled 40 new mitochondrial genomes to reconstruct the phylogenetic relationships of Bombus. Our findings revealed discordance among topologies obtained with different methods, besides disagreements with previous hypotheses based on nuclear markers. We also demonstrated that the order of tRNA genes on the mitochondrial chromosome varies considerably among species, and can be used as a synapomorphic character for subgenera. Finally, we revealed a relaxation on the purifying selection acting on mitochondrial genes of socially parasitic bumblebees (subgenus Psithyrus). In chapter 3, we used bumblebees as a model to explore the strong correlation between evolutionary rates of mitochondrial genes and nuclear genes that act on mitochondria, supporting the theory of mitonuclear coevolution among closely related species. Moreover, we reported that species from colder environments experience faster mtDNA evolutionary rates. Finally, in chapter 4, we presented the mitochondrial and nuclear genomes of the bellicose bumblebee (B. bellicosus), a threatened species endemic from southern South America. These data provide a resource for the conservation of the species and for future studies on its biology and evolution. This thesis significantly expands knowledge about the evolution of mtDNA in Bombus, highlighting its relevance for taxonomy, phylogeny, molecular evolution, adaptation, and conservation. The results contribute to a better understanding of the micro- and macro-evolutionary processes that shaped the diversity of this important group of pollinators.

Himenópteros (abelhas, formigas e vespas) apresentam altas taxas de substituição em seu DNA mitocondrial (mtDNA), tornando-os modelos valiosos para o estudo da evolução do mtDNA. Entre eles, as mamangavas (abelhas do gênero Bombus) se destacam como polinizadores importantes em ecossistemas naturais e agrícolas, além de apresentarem grande diversidade ecológica. Esta tese visa compreender os processos evolutivos do mtDNA em Bombus sob diferentes perspectivas. No capítulo 1, demonstramos que tanto a região canônica quanto uma região interna (mini-barcode) do gene mitocondrial cox1 apresentam desempenho similar na identificação por DNA barcoding de Bombus e outras abelhas da família Apidae. Também fornecemos um panorama dos barcodes de referência disponíveis para a família no Barcode of Life Data System (BOLD). No capítulo 2, montamos 40 novos genomas mitocondriais de Bombus para reconstruir as relações filogenéticas do gênero. Nossos achados revelaram discordância entre topologias obtidas por diferentes métodos, além de divergências em relação a hipóteses anteriores baseadas em marcadores nucleares. Também demonstramos que a ordem dos genes de tRNA no cromossomo mitocondrial varia consideravelmente entre espécies, podendo ser utilizada como sinapomorfia para os subgêneros. Por fim, evidenciamos um relaxamento da seleção purificadora nos genes mitocondriais de mamangavas parasitas sociais do subgênero Psithyrus. No capítulo 3, usamos Bombus como modelo para explorar a forte correlação entre taxas evolutivas de genes mitocondriais e genes nucleares que atuam na mitocôndria, corroborando a teoria da coevolução mitonuclear mesmo entre espécies proximamente relacionadas. Além disso, reportamos que espécies de ambientes mais frios apresentam taxas de evolução do mtDNA mais aceleradas. Por fim, no capítulo 4, apresentamos os genomas mitocondrial e nuclear de B. bellicosus, uma espécie ameaçada endêmica do sul da América do Sul. Estes dados fornecem subsídios para a conservação da espécie e para estudos futuros sobre sua biologia e evolução. Esta tese amplia significativamente o conhecimento sobre a evolução do mtDNA em Bombus, destacando sua relevância para taxonomia, filogenia, evolução molecular, adaptação e conservação. Os resultados contribuem para uma melhor compreensão dos processos micro e macroevolutivos que moldaram a diversidade deste importante grupo de polinizadores.